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                動物研究所合作揭示球金龜成球行為的功能形態機制與演化歷程

                  自然界中部分動物具有成球行為(Conglobation),它們可以在遇到危險時將身體卷曲成球,像犰狳、穿山甲、刺猬、球馬陸、球鼠婦等,這些動物都是依賴多個體節的卷曲形成緊密球形,保護了身體腹面、足等脆弱部位。由于昆蟲的身體軀干只有頭胸腹三個體節,所以具有成球行為的昆蟲通常無法形成緊密的球形,身體腹面、足等部位不可避免的會有外露。然而昆蟲中也有特例。比如球金龜就是一類能夠形成緊密球形的昆蟲,因此球金龜的特殊技能長期以來受到科學界和科普界的關注。然而由于種種原因,球金龜成球行為仍然存在諸多謎團。近期,由中國科學院動物研究所牽頭,中意德科學家參與的一篇發表在自然出版集團《通訊生物學》(Communications Biology)的文章揭示了球金龜成球行為的起源、演化以及功能形態學機制。

                  What——“球”與“非球”的區別是什么?

                  球金龜是生活于白蟻巢、枯枝落葉層和朽木中等隱秘生境的一類罕見甲蟲,是金龜總科、駝金龜科、球金龜亞科的統稱,世界已知44屬449種,分布在泛熱帶區。雖然都被稱為球金龜,并不是全部球金龜都可以形成緊密球形,還有一些球金龜只能形成松散球形,或者完全不能成球(圖1)。不成球形種類與普通甲蟲的形態相似,松散球形的個體其頭部和胸部有一定程度的彎曲,緊密球形的個體進一步特化,各結構之間互相嵌合形成完整的球形。

                  本研究首先要弄清楚到底哪些表型結構參與到了成球行為?這三類行為類型到底有哪些形態區別?研究人員發現,球金龜的頭、前胸背板、鞘翅和足等結構在三種成球類型中均有穩定差異。通過幾何形態學定量分析全球74種球金龜的形態特征,研究人員發現了在比較形態學中難以呈現的細微形態變化趨勢,比如松散球形和緊密球形種類的頭和前胸背板差異更加明顯,鞘翅的主要差別體現在不成球形和球形之間。進一步結合顯微CT和三維重建技術,研究人員首次發現了緊密型球金龜在體壁厚度上存在異速生長現象,也就是球外側(前胸背板和鞘翅)的體壁厚度顯著厚于內側體壁(胸部和腹部腹面),同時也與不具成球能力的金龜體壁厚度具有顯著差異。研究人員推測其可能是在能量有限情況下的一種權衡策略(trade-offs)。

                  How——成球行為是如何起源演化的?

                  球金龜的成球行為演化歷史并不清晰,僅有的一塊化石記錄表明,松散球形種類可能最早出現在新生代(約1500萬至2500萬年前)。在詳細調查了不同產地和地質時間的化石后,研究人員在克欽琥珀和多米尼加琥珀中均發現了球金龜的存在,并且首次在中生代(約1億年前)記錄了松散球形的新屬種,以及新生代完整球形的新種。這些發現不僅將球金龜成球行為的起源提前了約8000萬年,而且也是昆蟲中成球行為的最早記錄之一。

                  結合發現的化石及現生種類的形態特征,本研究構建了球金龜及近緣類群的系統發育樹,揭示了球金龜成球行為的演化歷史。研究結果表明成球行為在球金龜中是單次起源的,即從不成球到松散球形,然后到緊密球形的演化順序,其中也伴隨著在少量節點上的反轉。

                  在成球行為的演化歷程中,與球形相關的表型結構是不是同時出現特化,以及如何演化的呢?為了探究這一問題,研究人員根據獲得的幾何形態數據,重建了球金龜祖先的頭、前胸背板和鞘翅等結構的幾何形態,進而檢驗了這些祖先的可能行為類型,從而定量刻畫出了球形相關表型結構的演化歷史,結果表明了三個形態表型演化過程并不相同,其中中生代球金龜鞘翅首先經歷了快速的適應演化,為成球行為形成奠定了基礎,前胸背板緊隨其后,最后在新生球秋金龜頭部的快速演化,為緊密球形的形成補上了關鍵的一環。

                  Why——為什么會出現成球行為?其適應性進化驅動因素是什么?

                  動物為什么會演化出如此復雜的行為呢?過去的研究猜測,成球行為可能具有防御和生理功能,例如保水能力和溫度調節能力。比較典型的例子是甲殼綱中最大的陸生類群——鼠婦,由于缺乏陸生節肢動物的氣門系統,它們的成球行為減緩了體內水分的散失,從而適應了登陸后的生活。對于球金龜這樣的陸生昆蟲而言,結合其生境,研究者曾提出了多種假說,包括防御功能以及滾動逃跑等可能性。本研究選擇金龜子中球金龜、駝金龜以及鰓金龜開展了機械力學分析,針對昆蟲被天敵直接攻擊的特定場景,通過單軸壓力實驗,研究人員發現球金龜在卷曲成球時可以抵抗更大的咬合力而不變形,進而證實了球金龜在成球狀態下具有較高的防御力。為了進一步揭示防御力提高的原因,研究人員結合材料力學的基本知識,提出了適用于生物材料的中心假說,即防御力來源于形狀、材料厚度和材料強度三方面。結合顯微CT、三維重建技術以及納米壓痕實驗,研究人員證實了球金龜具有較大的外側體壁厚度,且體壁本身的機械強度較高。因此球金龜的整體防御力來源于球形形狀、體壁厚度以及體壁本身的機械強度,也說明體壁在球金龜成球能力的演化過程中是至關重要的。

                  那么在進化歷史中球金龜的防御能力是如何變化的呢?通過最大程度的還原化石的內部結構,研究人員在三維模型中測量了其體壁厚度,證實中生代和新生代的球金龜化石均具有較高的外體壁厚度,且新生代的種類厚度更高。鑒于無法對滅絕的物種開展力學實驗,研究人員采用了有限元模擬的方法,結合重建出的鞘翅三維模型,分析了球金龜祖先鞘翅結構的防御能力,結果表明伴隨歷史進程,鞘翅的防御力是逐漸提升的。

                  結合球金龜的生活習性,研究人員提出了“攻擊者壓力”假說來解釋球金龜的進化驅動因素。球金龜絕大多數種類生活在密閉環境中,例如前文提到的枯枝落葉層、白蟻巢穴等。松散球形種類主要生活在枯枝落葉層,緊密球形主要生活在白蟻巢穴中,環境的特化驅動了球金龜的成球行為演化,且白蟻的進化歷史中,真社會性行為更加復雜,其兵螱攻擊方式也多樣化,這一過程中,攻擊者的壓力驅動了球金龜成球行為的復雜化?,F生部分松散球形個體活動在白蟻廢棄巢穴中的記錄也從側面佐證了這一點。對一些生活在開放環境生活的球金龜而言,球形行為還有另一種好處,即通過滾動快速逃脫,然而這更可能是緊密球形個體在適應開放環境中,成球行為的二次適應性演化。

                  該研究對球金龜全球樣本、現生和絕滅種類開展了全面系統總結,綜合運用幾何形態學、顯微CT和三維重建、系統發育學、有限元、單軸壓力測定、納米壓痕和材料性質測定等交叉學科方法,結合定量形態學和材料力學的實驗測試和計算機模擬分析,高精度刻畫了球金龜球形行為起源和適應性進化歷程,為動物行為的表型演化及功能形態學研究提供了范例。中國科學院動物研究所白明研究員和顧奇研究員為本文的共同通訊作者,路園園博士為第一作者,另外意大利研究學者Alberto Ballerio博士、動物研究所王碩博士、鄒征廷研究員、德國基爾大學Stanislav N. Gorb教授、動物所博士后季申、李升、佟一杰等亦參與了該研究。

                圖1. 球金龜的成球行為

                圖2. 球金龜成球行為進化主要研究內容

                  文章鏈接:https://doi.org/10.1038/s42003-022-03685-2

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